خدایناتوف یکی از مرموزترین مردان اقتصاد و سیاست روسیه است و سال‌ها معتمد پوتین در غول نفتی روس‌نفت بود. او همیشه سعی داشت در سایه باشد تا این‌که ماه گذشته از او رونمایی شد؛ زمانی که مقامات ایالات متحده او را به‌عنوان مالک نیابتی دو کشتی بزرگ روسی معرفی کردند. یکی از این کشتی‌ها متعلق به پوتین و دیگری برای سلیمان کریموف، غول طلای تحریم شده روسیه است.
فوربس در گزارشی نوشته است: هرچند که او سعی داشت همه چیز را پنهان کند اما تحقیقاتی که توسط پروژه گزارش‌دهی جرایم سازمان‌یافته انجام شده نشان می‌دهد فقط این کشتی‌ها و چند کشتی دیگر 1.2میلیارد دلار ارزش دارند که همگی به‌صورت نیابتی متعلق به خدایناتوف است. اتحادیه اروپا، او را در تاریخ سوم ژوئن تحریم کرد که میزان ثروتش در قاره سبز بیش از دو میلیارد دلار ارزیابی می‌شود.
خاستگاه ثروت او در روابط چند دهه‌ای‌اش با پوتین و ایگورسچین، مدیرعامل فعلی روس‌نفت نهفته است. او در اولین کمپین ریاست‌جمهوری پوتین در سال 2000 نقش موثری داشت و تا سال‌ها نماینده پوتین در مناطق مختلف بود. ارتباط ویژه او با سچین، مدیرعامل فعلی روس‌نفت به‌حدی عمیق است که دختر او با پسر سچین در ایتالیا دو کاخ بزرگ خریداری کرده و با هم زندگی می‌کنند.
در سال 2013 که شرکت روس‌نفت را ترک کرد و سچین جایگزین او شد به سراغ پوتین رفت و از او خواست تا برای تاسیس یک شرکت نفتی موافقت کند. روس‌نفت ارتباط غیرکاری خدایتانوف با مجموعه خود را کاملا کاری خوانده و اعلام کرده ارتباط غیرکاری که آمریکایی‌ها عنوان کرده‌اند، دروغ‌پردازی است.
اولین شغل او در صنعت نفت و گاز، نصب دکل‌های حفاری بود. او سپس چهار سال را در وزارت نفت و گاز شوروی در سورگوت گذراند و سپس در سال 1989 به نفتیوگانسک بازگشت تا یک مزرعه خوک را اداره کند.
خدایناتوف در سال 1993 به بخش انرژی بازگشت و به شرکت نفت ایویخون مستقر در نفتیوگانسک در سمت معاون مشغول کار شد. او عمدتا تا سال 2000 در منطقه نفتیوگانسک ماند و به‌عنوان رئیس یک شرکت محلی دیگر کار کرد و به مدت چهار سال شهردار شهر پویکوفسکی بود. آن سال‌ها، او را به مرکز قدرت روسیه نزدیک‌تر کرد. او در سال 1996 مدرک تجارت را از آکادمی بین‌المللی کارآفرینی در مسکو گرفت و سپس در سال بعد به‌عنوان معاون پارلمان منطقه‌ای تیومن در سیبری منصوب شد.
سال 2000 یک نقطه‌عطف کلیدی برای خدایناتوف بود. او کمپین ریاست‌جمهوری پوتین را در نفتیوگانسک رهبری کرد و مدرک حقوق را در دانشگاه دولتی تیومن گرفت. در سال 2003، پس از یک برخورد تصادفی در هواپیما با الکساندر ریازانوف،  معاون وقت غول گاز دولتی گازپروم ملاقات کرد و چندی بعد به‌عنوان مدیرعامل یکی از شرکت‌های تابعه گازپروم منصوب شد.